Pediatric Hematology/Oncology and ImmunopathologyPediatric Hematology/Oncology and ImmunopathologyВопросы гематологии/онкологии и иммунопатологии в педиатрии1726-17082414-9314Fund Doctors, Innovations, Science for Children108510.24287/j.1085ACBRBFORIGINAL ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleThe role of second-look biopsy in children with lymphomaРоль повторной биопсии у детей с лимфомамиhttps://orcid.org/0000-0003-4072-601XKozlovAndrey V.КозловАндрей Вадимович
Russian Federation

Cand. Med. Sci., a senior researcher at the R.M. Gorbacheva Research Institute for Pediatric Oncology, Hematology and Transplantation, Associate Professor at the Department of Hematology, Transfusion and Transplantation at the I.P. Pavlov First Saint Petersburg State Medical University of Ministry of Health of the Russian Federation

канд. мед. наук, старший научный сотрудник НИИ ДОГиТ им. Р.М. Горбачевой, доцент кафедры гематологии, трансфузиологии и трансплантологии ФГБОУ ВО ПСПбГМУ им. акад. И.П. Павлова Минздрава России

kozlovandrew1983@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3818-6213KazantsevI. V.КазанцевИ. В.
Russian Federation

The R.M. Gorbacheva Research Institute for Pediatric Oncology, Hematology and Transplantation

Научно-исследовательский институт детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой

kozlovandrew1983@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5979-9182GrishchenkoT. V.ГрищенкоТ. В.
Russian Federation

The R.M. Gorbacheva Research Institute for Pediatric Oncology, Hematology and Transplantation

Научно-исследовательский институт детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой

kozlovandrew1983@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2296-0358TolkunovaP. S.ТолкуноваП. С.
Russian Federation

The R.M. Gorbacheva Research Institute for Pediatric Oncology, Hematology and Transplantation

Научно-исследовательский институт детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой

kozlovandrew1983@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8589-4618NikolaevI. Yu.НиколаевИ. Ю.
Russian Federation

The R.M. Gorbacheva Research Institute for Pediatric Oncology, Hematology and Transplantation

Научно-исследовательский институт детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой

kozlovandrew1983@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7606-3647GalimovA. N.ГалимовА. Н.
Russian Federation

The R.M. Gorbacheva Research Institute for Pediatric Oncology, Hematology and Transplantation

Научно-исследовательский институт детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой

kozlovandrew1983@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1286-6069BogdanovaO. I.БогдановаО. И.
Russian Federation

The R.M. Gorbacheva Research Institute for Pediatric Oncology, Hematology and Transplantation

Научно-исследовательский институт детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой

kozlovandrew1983@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0001-8227-8257KhalipskayaM. S.ХалипскаяМ. С.
Russian Federation

The R.M. Gorbacheva Research Institute for Pediatric Oncology, Hematology and Transplantation

Научно-исследовательский институт детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой

kozlovandrew1983@yandex.ruhttps://orcid.org/0009-0001-8551-1429PoroshenkoO. E.ПорошенкоО. Е.
Russian Federation

The R.M. Gorbacheva Research Institute for Pediatric Oncology, Hematology and Transplantation

Научно-исследовательский институт детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой

kozlovandrew1983@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7173-7673ShvetsovA. N.ШвецовА. Н.
Russian Federation

The R.M. Gorbacheva Research Institute for Pediatric Oncology, Hematology and Transplantation

Научно-исследовательский институт детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой

kozlovandrew1983@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4275-3911GusakA. A.ГусакА. А.
Russian Federation

The R.M. Gorbacheva Research Institute for Pediatric Oncology, Hematology and Transplantation

Научно-исследовательский институт детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой

kozlovandrew1983@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9191-5091BaykovV. V.БайковВ. В.
Russian Federation

The R.M. Gorbacheva Research Institute for Pediatric Oncology, Hematology and Transplantation

Научно-исследовательский институт детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой

kozlovandrew1983@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9605-485XMorozovaE. V.МорозоваЕ. В.
Russian Federation

The R.M. Gorbacheva Research Institute for Pediatric Oncology, Hematology and Transplantation

Научно-исследовательский институт детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой

kozlovandrew1983@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2913-047XMikhailovaN. B.МихайловаН. Б.
Russian Federation

The R.M. Gorbacheva Research Institute for Pediatric Oncology, Hematology and Transplantation

Научно-исследовательский институт детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой

kozlovandrew1983@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9589-4136KulaginA. D.КулагинА. Д.
Russian Federation

The R.M. Gorbacheva Research Institute for Pediatric Oncology, Hematology and Transplantation

Научно-исследовательский институт детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой

kozlovandrew1983@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-2594-7703ZubarovskayaL. S.ЗубаровскаяЛ. С.
Russian Federation

The R.M. Gorbacheva Research Institute for Pediatric Oncology, Hematology and Transplantation

Научно-исследовательский институт детской онкологии, гематологии и трансплантологии им. Р.М. Горбачевой

kozlovandrew1983@yandex.ruI.P. Pavlov First Saint Petersburg State Medical University of Ministry of Health of the Russian FederationФГБОУ ВО «Первый Санкт-Петербургский государственный медицинский университет им. акад. И.П. Павлова» Минздрава России190820262531501580502202620052026Copyright ©; 2026, «D. Rogachev NMRCPHOI»Copyright ©; 2026, ФГБУ «НМИЦ ДГОИ им. Дмитрия Рогачева» Минздрава России2026«D. Rogachev NMRCPHOI»ФГБУ «НМИЦ ДГОИ им. Дмитрия Рогачева» Минздрава Россииhttps://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://hemoncim.com/jour/article/view/1085

Objective. Second look biopsy is the standard for confirming relapsed and refractory (R-R) lymphoma in children. However, in real-world clinical practice, R-R lymphomas sometimes may be diagnosed without second-look biopsy, relying solely on imaging data. This study is the first to comparatively analyze both approaches in children.

Materials and methods. A total of 198 pediatric patients with lymphoma were included in the study. Of these, 181 children were diagnosed with R-R lymphoma after second-look biopsy (n = 111) or based solely on imaging (no second-look biopsy) (n = 70), in 17 patients with suspected R-R lymphoma, relapse was excluded after second-look biopsy. We assessed the sensitivity and negative predictive value of second-look biopsy. And compared the incidence of subsequent relapse and survival in patients with R-R lymphoma according to availability of second-look biopsy.

Results. The sensitivity of second-look biopsy for confirming R-R lymphoma was 96.5%, and the negative predictive value was 76.5%. The cumulative incidence of relapse was 78.6% in children with R-R B-cell non-Hodgkin lymphoma that was previously confirmed by second-look biopsy, compared with 28.7% in patients with R-R B-cell non-Hodgkin lymphoma confirmed only by imaging (without second-look biopsy) (p = 0.003).

Conclusions. Thus, these results indicate the need for second-look biopsy to confirm the diagnosis of R-R lymphoma in children, as otherwise there is a risk of overdiagnosis. However, given the suboptimal negative predictive value of second-look biopsy (76.5%), a diagnosis of relapse or primary refractoriness of lymphoma may be made in some patients based on clinical presentation and imaging data.

Введение. Повторная биопсия является стандартом для подтверждения рецидивирующих и рефрактерных (Р-Р) лимфом у детей. Тем не менее в реальной клинической практике Р-Р течение лимфом устанавливают в том числе без проведения повторной биопсии, только на основании данных методов визуализации. В представленной работе впервые проведен сравнительный анализ обоих подходов у детей.

Материалы и методы. Всего в работу включены 198 пациентов детского возраста с лимфомой. При этом у 181 ребенка был установлен диагноз Р-Р лимфомы после проведения повторной биопсии (n = 111) или только на основании методов визуализации (без повторной биопсии) (n = 70), у 17 пациентов с подозрением на Р-Р течение лимфомы рецидив был исключен после проведения повторной биопсии. Выполнялись оценка чувствительности и отрицательной прогностической ценности повторной биопсии, а также сравнение частоты развития очередного рецидива и выживаемости после проведенной терапии у пациентов c Р-Р лимфомами.

Результаты. Чувствительность метода повторной биопсии для подтверждения Р-Р лимфомы составила 96,5%, показатель отрицательной прогностической ценности – 76,5%. После проведенного лечения Р-Р В-клеточной неходжкинской лимфомы, подтвержденной повторной биопсией, кумулятивная частота следующего рецидива составила 78,6%, у пациентов с Р-Р В-клеточной неходжкинской лимфомой, подтвержденной только по результатам визуализации (без повторной биопсии), – 28,7% (p = 0,003).

Заключение. Таким образом, полученные результаты указывают на необходимость проведения повторной биопсии для подтверждения диагноза Р-Р лимфомы у детей, так как в противном случае существуют риски гипердиагностики. Тем не менее с учетом субоптимального уровня отрицательной прогностической ценности повторной биопсии (76,5%) у части пациентов возможна постановка диагноза Р-Р лимфомы на основании клинической картины и данных методов визуализации.

relapserefractorinesslymphomachildrensecond-look biopsyрецидиврефрактерностьлимфомадетиповторная биопсияGuja K.E., Nadel H., Iagaru A. Overview and recent advances in 18F-FDG PET/CT for evaluation of pediatric lymphoma. Seminn Nucl Med 2023;53(3):400–12.Qiu L., Chen Y., Wu J. The role of 18F-FDG PET and 18F-FDG PET/CT in the evaluation of pediatric Hodgkin’s lymphoma and non-Hodgkin’s lymphoma. Hell J Nucl Med 2013;16: 230–6.Chambers G., Frood R., Patel C., Scarsbrook A. 18F-FDG PET-CT in paediatric oncology: established and emerging applications. Br J Radiol 2019;92(1094):20180584. DOI: 10.1259/bjr.20180584Ozuah N.W., Dahmoush H.M., Grant F.D., Lehmann L.E., LaCasce A.S., Billett A.L. et al. Pretransplant functional imaging and outcome in pediatric patients with relapsed/refractory Hodgkin lymphoma undergoing autologous transplantation. Pediatr Blood Cancer 2018;65(1). DOI: 10.1002/pbc.26707Daw S., Cole P.D., Hoppe B.S., Hodgson D., Beishuizen A., Garnier N. et al. Transplant-free approach in relapsed hodgkin lymphoma in children, adolescents, and young adults: a nonrandomized clinical trial. JAMA Oncol 2025;11(3):249–57. DOI: 10.1001/jamaoncol.2024. 5627Moskowitz A.J., Yahalom J., Kewalramani T., Maragulia J.C., Vanak J.M., Zelenetz A.D. et al. Pretransplantation functional imaging predicts outcome following autologous stem cell transplantation for relapsed and refractory Hodgkin lymphoma. Blood 2010;116(23):4934–7. DOI: 10.1182/blood-2010-05-282756Adams H.J.A., Kwee T.C. Proportion of false-positive follow-up FDG-PET scans in lymphoma: systematic review and meta-analysis. Crit Rev Oncol Hematol 2019;141:73–81. DOI: 10.1016/j.critrevonc.2019.05.010Ying Z., Mi L., Wang X., Zhang Y., Yang Z., Song Y. et al. Prognostic value of pre- and post-transplantation 18F-fluorodeoxyglucose positron emission tomography results in non-Hodgkin lymphoma patients receiving autologous stem cell transplantation. Chin J Cancer Res 2017;29(6):561–71. DOI: 10.21147/j.issn.1000-9604.2017.06.11Adams H.J., Kwee T.C. Prognostic value of pretransplant FDG-PET in refractory/relapsed Hodgkin lymphoma treated with autologous stem cell transplantation: systematic review and meta-analysis. Ann Hematol 2016;95(5):695–706. DOI: 10.1007/s00277-016-2619-9Cai M., Wang T., Pan C., Gao Y., Zhou M., Hu W. et al. Investigating the potential benefit of second biopsy of residual mass in pediatric mature B cell non-Hodgkin lymphoma. Pediatr Hematol Oncol 2019;36(2):113-121. DOI: 10.1080/08880018.2019.1597231Kanda Y. Investigation of the freely available easy-to-use software ‘EZR’ for medical statistics. Bone Marrow Transplant 2013;48:452–8.Reiter A., Schrappe M., Tiemann M., Ludwig W.D., Yakisan E., Zimmermann M. et al. Improved treatment results in childhood B-cell neoplasms with tailored intensification of therapy: a report of the Berlin–Frankfurt–Münster Group Trial NHL-BFM 90. Blood 1999;94(10):3294–306.Daw S., Claviez A., Kurch L., Stoevesandt D., Attarbaschi A., Balwierz W. et al. Transplant and nontransplant salvage therapy in pediatric relapsed or refractory hodgkin lymphoma: the EuroNet-PHL-R1 Phase 3 nonrandomized clinical trial. JAMA Oncol 2025;11(3):258–67. DOI: 10.1001/jamaoncol.2024.5636Barrington S.F., Mikhaeel N.G., Kostakoglu L., Meignan M., Hutchings M., Müeller S.P. et al. Role of imaging in the staging and response assessment of lymphoma: Consensus of the International Conference on Malignant Lymphomas Imaging Working Group. J Clin Oncol 2014;32(27):3048–58.